Гусеница — поработитель муравьев

Все мы учили басню «Стрекоза и муравей», а некоторые даже сочувствовали стрекозе: она ведь погибла от холода и голода, бедняжка. Но ничего, за стрекозу отомстили бабочки-голубянки Narathura japonica. Их личинки выделяют питательные вещества, попробовав которые муравьи обречены служить гусеницам.

Семейство голубянок (Lycaenidae) насчитывает около 6000 видов, и большинство из них в той или иной степени связано с муравьями: соседствует с ними, взаимовыгодно сотрудничает или паразитирует. Эти связи могут носить как факультативный, так и облигатный характер. Японские ученые, профессор университета Рюкю Казуки Цудзи (Kazuki Tsuji) и доктор Мазару Ходзё (Masaru Hojo), работающий сейчас в Университете Кобо, исследовали отношения между голубянкой Narathura japonica и муравьями Pristomyrmex punctatus [1]. Бабочки N. japonica живут в дубовых лесах Японии, Тайваня и Кореи. Они сотрудничают с несколькими видами муравьев, и P. punctatus — один из них. Муравьи выступают в роли телохранителей, за что получают награду: на верхней стороне тела гусеницы есть особая экзокринная железа, дорзальный нектарный орган (dorsal nectary organ), ДНО, выделяющий лакомую смесь сахаров и аминокислот. Но муравьев привлекает к гусеницам не запах питательных капелек, а летучий секрет одноклеточных железок, покрывающих кутикулу гусениц. Такие железки есть практически у всех голубянок; выделяемые ими молекулы защищают насекомых от потери воды, и каждый вид пахнет по-своему. Однако муравьи прекрасно отличают пахучий секрет N. japonica от запаха гусениц других видов голубянок, не склонных к сотрудничеству. И еще один аромат им нужно помнить. По соседству с ДНО гусениц расположены тентакулярные органы (tentacle organs), ТО. Это пара выворачивающихся щупалец, которые выделяют летучие вещества, призывающие муравьев, если гусеница в опасности. В ответ на выворачивание ТО муравьи бросаются на защиту. Безусловно, когнитивные способности муравьев прошли жесткий отбор, в результате они способны запомнить и различить множество запахов, без чего взаимодействие с гусеницами было бы невозможным. Однако поведение P. punctatus регулируют не только запахи: муравьи не интересуются гусеницами N. japonica и не торопятся их защищать, пока не попробуют питательный секрет ДНО.

Этот секрет муравьев как будто завораживает: раз отведав его, они приходят к гусеницам снова и снова или просто стоят вокруг. Исследователи предположили, что выделения ДНО не просто кормят муравьев, но и каким-то образом влияют на их поведение. Эту гипотезу японские исследователи проверяли вместе с сотрудницей Музея сравнительной зоологии Гарвардского университета Наоми Пирс (Naomi Pierce), которая много лет изучает сложные отношения голубянок с муравьями [2].

Ученые работали с лабораторными колониями муравьев. По 50 рабочих особей, никогда не встречавших гусениц, помещали в пластиковую коробочку, называемую ареной. На одной арене муравьев ожидала гусеница N. japonica последнего возраста, на другой гусеницы не было, а на третью арену посадили гусеницу, у которой ДНО замазали небольшим количеством лака для ногтей. Предварительно исследователи убедились, что лак, нанесенный в небольшом количестве на тело гусеницы, не влияет на поведение насекомых. На всех аренах были ватка, пропитанная 10%-ным раствором сахара, для муравьев, молодые дубовые листья для гусениц и вода.

Спустя трое суток ученые проверили действие ДНО на локомоторную активность муравьев. Для этого по 10 особей с каждой арены пересадили в чашку Петри диаметром 4,5 см, дно которой разделяла линия. Муравьям давали освоиться на новом месте, а затем подсчитывали, сколько раз за 15 минут каждое насекомое пересечет разделительную черту. Оказалось, что муравьи, пробовавшие секрет ДНО, гораздо меньше склонны бегать по чашке, чем те, кто провел трое суток рядом с гусеницами без ДНО или вовсе с ними не встречался.

Секрет ДНО не только подавляет локомоторную активность муравьев, благодаря чему они всегда рядом с гусеницами, но и делает их надежными телохранителями. Исследователи раз в три дня пересаживали по 10 рабочих муравьев с каждой арены в чашку Петри с гусеницей, доселе не задействованной в экспериментах. Гусеницам, очевидно, некомфортно, и они часто выворачивают ТО. В самом начале эксперимента все муравьи игнорировали это действие, но спустя три и шесть дней рабочие, которые успели распробовать секрет ДНО, активно бросались на защиту своих подопечных, а муравьи из двух других групп по-прежнему оставались безразличны к тревогам гусениц. Эти эксперименты еще раз подтвердили, что защитное поведение P. punctatus не врожденное, его вызывает секрет ДНО.

Поведение насекомых определяют биогенные амины (серотонин, дофамин, октопамин и турамин), поэтому исследователи предположили, что секрет ДНО влияет на поведение P. punctatus, изменяя уровень биогенных аминов в мозге рабочих муравьев. Оказалось, что он действительно существенно снижает уровень дофамина. Чтобы убедиться, что именно дофамин влияет на локомоторную активность, рабочим особям скармливали резерпин, который подавляет транспорт дофамина в синаптическую щель. Иными словами, у муравьев, накормленных резерпином, дофамин не работает как нейромедиатор. Резерпин действительно значительно снижал локомоторную активность муравьев.

Очевидно, секрет ДНО гусениц влияет на поведение муравьев через дофаминэргическую систему. На уровень дофамина влияет потребление сахарозы, а секрет ДНО у некоторых видов голубянок сахарозу содержит. Однако, поскольку все муравьи в течение эксперимента могли в неограниченном количестве получать сахарозу из другого источника, секрет ДНО снижает уровень дофамина как-то иначе; возможно, он содержит регуляторные пептиды.

Отношения гусениц N. japonica и муравьев P. punctatus принято было описывать как взаимовыгодные: муравьи защищают гусениц в обмен на пищу. На самом же деле подобные отношения не так уж выгодны одной из сторон: гусеницам защита жизненно необходима, но муравьи без гусениц не пропадут, поскольку у них есть другие источники пищи. Да гусеницы и не могли бы прокормить такую ораву: это слишком дорогое для них удовольствие, тем более что количество питательного секрета меняется в зависимости от физиологического состояния насекомых и внешних условий. Конкурентов за внимание муравьев много, врагов много, а гусеница одна. Как ей обеспечить постоянное присутствие телохранителя? И N. japonica нашли выход. Секрет их ДНО служит не только пищей для муравьев, это своеобразный наркотик, который усиливает тягу муравьев к гусеницам и готовность их защитить. Вполне возможно, что поведение насекомых, которое раньше считали взаимовыгодным, на самом деле чистейший паразитизм — гусеницы просто манипулируют муравьями.

Наталья Резник

1. Hojo M.K., Yamamoto A., Akino T., Tsuji K. , Yamaoka R. Ants Use Partner Specifc Odors to Learn to Recognize a Mutualistic Partner // PLoS ONE. 2014. 9(1): e86054. doi:10.1371/journal.pone.0086054

2. Hojo M. K., Pierce N. E., Tsuji K. Lycaenid Caterpillar Secretions Manipulate Attendant Ant Behavior // Current Biology. 2015 — http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2015.07.016