Геном всех птиц

На всех широтах и на всех континентах живут птицы. Обсуждение их стремительной эволюции и удивительного разнообразия длится почти век. Специалисты неоднократно выстраивали филогенетическое древо птиц на основании особенностей их анатомии, поведения и сравнения отдельных генов. Результаты, однако, получались противоречивые.

Ситуация изменилась, когда у исследователей появилась возможность быстро секвенировать целые геномы. Международная группа ученых определила и сравнила последовательности геномов 48 видов, представляющих почти все основные отряды класса птиц. ДНК выделяли из замороженных образцов, предоставленных Музеем естественной истории Университета штата Луизиана (США), который располагает одной из крупнейших в мире коллекцией тканей позвоночных.

В проекте участвовали более 200 исследователей из 80 институтов 20 стран. Его возглавили Гоцзе Чжан (Guojie Zhang), заместитель директора Национального генбанка Пекинского института генома и доцент Копенгагенского университета, нейробиолог Эрик Джарвис (Erich D. Jarvis), сотрудник Университета Дьюка и Медицинского института Говарда Хьюза, и профессор Томас Гилберт (M. Thomas P. Gilbert), специалист по древней ДНК, работающий в Музее естественной истории Дании.

Проект занял четыре года, в том числе несколько месяцев ушло на компьютерный анализ. Проделав огромную работу, ученые составили новое филогенетическое древо птиц, восстановили геном их общего предка и определили гены, ответственные за характерные особенности птиц.

Отсечь всё лишнее

Геном у птиц удивительно маленький. У млекопитающих и рептилий его размеры варьируют от 1 до 8,2 Гб, а у птиц — от 0,91 Гб у колибри Archilochus alexanderi до 1,3 Гб у страуса. Геном невелик по нескольким причинам. Прежде всего, в нем мало повторяющихся элементов, всего 4–10%, в то время как у млекопитающих их доля составляет от 34 до 52%. Сохранившиеся птичьи повторы существенно короче, чем у других наземных позвоночных.

Птицы укоротили интроны, и в результате длина генов, кодирующих белки, у них на 50% и 27% меньше, чем у млекопитающих и рептилий соответственно. Столь же компактным геномом могут похвастаться летучие мыши, единственные летающие млекопитающие. Исследователи предположили, что конденсированный геном позволяет быстрее регулировать работу генов, что выгодно во время управляемого полета.

Геном также сокращался в результате множества больших и маленьких делеций (потери фрагментов или удаления отдельных нуклеотидов). Образование протяженных делеций привело, по мнению исследователей, к фрагментации хромосом, из-за которой геном птиц изобилует микрохромосомами, это его характерная особенность. Компактный геном с малым количеством повторов, низкой активностью мобильных элементов и микрохромосомами сформировался, вероятно, еще у предков птиц и пребывает в таком состоянии более 100 млн лет.

Птицы утратили многие последовательности, которые сохранились у аллигаторов и черепах, в том числе 1241 кодирующий ген, но зато приобрели несколько новых признаков. Один из них — легкие, приспособленные для усиленного газообмена во время полета. У млекопитающих легкие эластичные, состоящие из множества альвеол, у птиц они небольшие, плотные и включены в проточную систему газообмена (воздух в них поступает и при вдохе, и при выдохе). Исследователи обнаружили пять генов, которые работают при формировании легких у млекопитающих, а у птиц отсутствуют.

Другой пример — утрата зубов. Вместо них современные птицы используют для измельчения пищи клюв и мускулистый желудок. Большинство специалистов полагают, что зубы исчезли у общего предка современных птиц, другие же считают, что потеря зубов могла происходить несколько раз независимо. При этом они ссылаются на гесперорниса и ихтиорни-са — зубастых птиц мезозоя. Чтобы разобраться, исследователи сравнили геномы птиц, черепах, которые также не имеют зубов, беззубых млекопитающих (панголинов, муравьедов и усатых китов) и млекопитающих с зубами, лишенными эмали (трубкозубов, ленивцев и броненосцев).

Все эти позвоночные имели предков с полноценными эмалированными зубами, для образования которых необходим «дентиновый» ген DSPP и пять генов, ответственных за формирование эмали (ENAM, AMEL, AMBN, MMP20 и AMTN). У всех беззубых животных гены, кодирующие образование дентина и эмали, утратили функции в результате мутаций: делеций и сдвигов рамки считывания. У разных видов они разные, но произошли в одних и тех же генах. У животных с зубами без эмали нормально работает только ген DSPP.

Анализ мутаций показал, что зубы пропали у предка современных птиц примерно 116 млн лет назад. Сначала зубы исчезли на передней части верхней и нижней челюстей, и там же начал развиваться клюв. Затем оба процесса распространились на задние части обеих челюстей. В результате ороговевший клюв успешно заменил зубы и внес заметный вклад в формирование разнообразия современных птиц.

Древо птичьей жизни

Главной целью исследования птичьих геномов и основным его результатом стало построение непротиворечивого филогенетического древа (см. рисунок). Существовавшая классификация, основанная на морфологических исследованиях и результатах анализа последовательностей некоторых хромосомных генов и митохондриальной ДНК, подразделяет современных птиц (Neornithes) на Palaeognathae (нелетающие бескилевые), Galloanseres, которые включают сухопутных курообразных Galliformes и водных гусеобразных Anseriformes, и Neoaves — всех остальных современных птиц.

В группу Neoaves входят обширные клады водных птиц, в том числе пингвины, пеликаны и гагары, и сухопутные птицы (дятлы, хищные птицы, попугаи и певчие птицы). Несмотря на усилия систематиков, отношения ветвей внутри Neoaves оставались не вполне ясными.

Новое древо, основанное на анализе полных геномов, также выделяет три группы, Palaeognathae, Galloanseres и Neoaves, причем две последние объединены в инфракласс Neognathae (новонебные). Первое расхождение внутри Neoaves привело к образованию двух монофилетических, то есть имеющих одного общего предка, групп: Passerea, названного так по наиболее представительной группе Passeriformes (воробьинообразные), и Columbea, в честь отряда голубеобразные (Columbiformes). Внутри Passerea выделяют две большие родственные клады сухопутных (Telluraves) и водных (Aequornithia) птиц.

Среди сухопутных выделяется клада Australaves, в которую входят кариамы, традиционно относящиеся к журавлеобразным (Gruiformes), соколы, которых обычно помещали с другими дневными хищниками, попугаи, положение которых на древе затруднялись определить, и воробьинообразные. В другую кладу, Afroaves, вошли среди прочих орлы, совы, дятлы и ракшеобразные. Соколов пришлось отделить от орлов и грифов, а из отряда ракшеобразных исключили куролов и птиц-носорогов.

Что касается клады водных птиц, исследователи вывели из нее фаэтонов и солнечных цапель. Их образ жизни схож, но геномные различия не позволяют объединять этих птиц в одну группу. Ученые также нашли место птицам, которых ранее затруднялись посадить на определенную ветвь: кукушкам, турако и дрофам. В кладе Columbea свои сюрпризы: голуби и рябки оказались родственниками водных птиц, фламинго и поганок, чего никто не ожидал. Сравнив последовательности птичьих геномов с геномами американского аллигатора Alligator mississippiensis, гребнистого крокодила Crocodylus porosus и индийского гавиала Gavialis gangeticus, ученые реконструировали геном архозавра, общего предка птиц и крокодилов, а также геном общего предка птиц.

Оказалось, что птицы произошли от наземных позвоночных (теропод) более 150 млн лет назад, но их эволюцию ускорило массовое вымирание видов, случившееся 66 млн лет назад и высвободившее множество экологических ниш. Немногие птицы пережили эту катастрофу, но уцелевшие всего за 10–15 млн лет заняли освободившиеся ниши, благодаря чему и достигли удивительного разнообразия. Одновременно быстро эволюционировали плацентарные млекопитающие, они тоже не упустили свой шанс.

Построив подробное, разветвленное филогенетическое древо, исследователи получили возможность изучать эволюцию конвергентных признаков. Columbea и Passerea имеют много сходных черт, возникших в результате конвергентной эволюции, а не из-за тесного родства. Например, при плавании под водой ноги поганок (Columbea) работают как пропеллер, так же как у гагар и бакланов (Passerea). Фламинго (Columbea) и относящиеся к Passerea ибисы и белые цапли кормятся сходным образом. Но, пожалуй, самый удивительный пример конвергенции — пение.

Птицы поют как люди

Способность петь возникала у птиц независимо по крайней мере дважды, а то и трижды: у колибри и у общего предка попугаев и певчих птиц. Некоторые представители отряда воробьиных эту способность утратили, а птица-звонарь Procnius bellbirds, которую считали не певчей, как недавно оказалось, может научиться пению.

Сравнив геномы поющих и не поющих птиц, исследователи обнаружили 227 генов, связанных с пением, большинство из которых работает в определенных областях мозга. Области эти активны только у поющих видов. Ученым удалось расшифровать механизм регуляции генов пения, описанию которого они посвятили отдельную статью.

Способность имитировать песню свойственна не только птицам, но и некоторым млекопитающим. Ученые сравнили экспрессию генов в мозге людей, певчих птиц, попугаев и колибри, а также птиц и приматов, которые не поют: голубей, перепелов и макак.

Оказалось, что при пении сходные специализированные белки синтезируются в гомологичных участках мозга людей и поющих птиц: эти зоны мозга выполняют аналогичные функции. Особенно велико сходство между областями, расположенными в стриатуме (полосатой области) мозга человека и птиц, которые активируются в процессе говорения и пения, и между участками заднего мозга, отвечающими за движение человеческой гортани и сиринкса (органа звукоизвлечения у птиц). Удивительно, что подобная конвергенция областей мозга, ответственных за пение и речь, сопровождаемая конвергентными изменениями в работе множества генов, произошла у видов, разделившихся не менее 310 млн лет назад. Исследователи предполагают, что для сложных задач существует ограниченное количество эволюционных решений.

Окно в эволюцию

Участники проекта определили многие гены, делающие птицу птицей. Они нашли последовательности, ответственные за пневматизацию костей скелета, то есть появление в них заполненных воздухом полостей; за формирование и окраску оперения; за прекрасное цветное зрение, благодаря которому птицы различают больше оттенков, чем млекопитающие; за синтез пищеварительных ферментов; за утрату правого яичника (у птиц сохранился только левый). Они уделили большое внимание эволюции половых хромосом, сперматогенезу и овогенезу.

Исследователи надеются, что полученные ими результаты откроют новое окно в эволюцию, разнообразие и экологическую адаптацию наземных позвоночных и помогут навести мосты между микро- и макроэволюцией. На этой инженерной ноте мы и закончим, однако новые результаты не заставят себя ждать, поскольку ученые продолжают секвенировать геномы разных видов.

Результаты исследования представлены в 29 статьях, 8 из которых вошли в специальный выпуск Science (Science. 2014. vol. 346. N 6215. P. 1261–1424), остальные — в Genome Biology, GigaScience, BMC Journal, PLoS Journal и другие издания. Полный список статей здесь: www.sciencemag.org/content/346/6215/1308/suppl/DC1