Пол, который сильнее сильного

Бородатая агама Pogona vitticeps, снискавшая в последние годы любовь террариумистов, известна тем, что пол ящерицы зависит от температуры, при которой развивалось яйцо. У бородатой агамы, как и у большинства чешуйчатых рептилий, есть пара гетероморфных половых хромосом: ZZ у самцов и ZW у самок, они определяют пол ящериц при широком диапазоне температур. Однако если песок, в котором лежат яйца, прогревается выше 32 ºС, у мужских эмбрионов происходит реверсия пола. Из них развиваются плодовитые самки с мужским набором хромосом.

Таким образом, полов у агамы фактически три: генотипические и фенотипические самцы (ZZm), называемые также конкордантными, поскольку их генотип и фенотип совпадают, конкордантные самки (ZW) и фенотипические самки, но генетические самцы (ZZf), появившиеся в результате реверсии пола.

Влияние температуры на определение пола описано и у других видов рептилий. Этот феномен, возможно, остался бы в ряду биологических занятностей, если бы не исследования австралийских ученых под руководством профессора Канберрского университета Артура Джорджа (Arthur Georges). Они впервые исследовали реверсию пола у агам не в лабораторных, а в естественных условиях — P. vitticeps обитают во внутренних районах Австралии. Собрав данные о 131 дикой ящерице, они обнаружили, что доля ZZf год от года растет. В 2003 году она составляла 6,7%, в 2004-м — 13,6%, а в 2011-м — 22,2% [1]. У самок анализировали последовательности ДНК, а отсутствие W-хромосомы подтвердили цитогенетически. Из-за малочисленности выборки различия нельзя считать достоверными, но тенденция налицо. Более того, самки с реверсией пола более плодовиты, чем конкордантные: в год такая агама откладывает в среднем 47,3 яйца, а ZW — только 24,5.

Ученые продолжили исследование в лаборатории. Они скрещивали с самцами самок ZZf и ZW и анализировали соотношение полов в потомстве. У нормальных самок при температурах от 22 до 32 ºС сыновей и дочерей вылупляется примерно поровну, их пол определяется генетически. При дальнейшем повышении температуры система определения пола переключается с хромосомной на температурную, в потомстве появляются самцы с реверсией пола; а при 36 ºС из яиц выводятся почти исключительно самки.

В потомстве ZZf генетическое определение пола невозможно, поскольку W-хромосома у них отсутствует (ZZf скрещиваются с ZZm). В такой ситуации «неправильные» самки при 26–28 ºС производят на свет только сыновей, причем анализ однонуклеотидных замен подтвердил, что маленькие агамы представляют собой результат полового размножения, а не партеногенеза, свойственного некоторым чешуйчатым рептилиям. Однако уже при 33 ºС доля дочерей составляет 0,28, а при 34 ºС достигает 0,75. Исследователи отмечают, что потомство «неправильных» матерей более чувствительно к температуре, реверсия пола у них начинается при 33,5 ºС, а у нормальных самок — при 34,7 ºС.

Потомство может переключиться с одной системы определения пола на другую очень быстро, иногда всего за одно поколение. В экстремальных ситуациях, например в небывало жаркий год, в маленьких природных популяциях могут вылупиться только дочери. Повышенная плодовитость ZZf и чувствительность их потомства к температуре ускорит потерю W-хромосомы в популяции. Моделирование показало, что при температуре выше 33,4 ºС W-хромосома может исчезнуть полностью. Поскольку температурные условия в местах обитания агам сейчас на грани критических, такая ситуация реальна. Ученые опасаются, что феминизация вида приведет к его быстрому вымиранию, если агамы не приспособят систему определения пола к новым условиям и не обеспечат стабильное соотношение полов. Кажется, феминизация не всегда страшна (некоторые виды скальных ящериц рода Darevskia размножаются только партеногенетически), однако такая ситуация эволюционно неустойчива — партеногенетические виды долго не живут из-за накопления вредных мутаций.

Возможность перехода агам к партеногенезу исследователи не рассматривают. Их больше интересовало, возрастает ли доля ZZf за счет изменения климата и потери W-хромосомы в некоторых популяциях, или «неправильные» самки обладают какими-то чертами, повышающими их приспособленность. Эту проблему решали ученые Сиднейского университета под руководством профессора Ричарда Шайна (Richard Shine) и присоединившийся к ним Артур Джордж [2].

Исследователи работали с неполовозрелыми ящерицами в возрасте от 29 до 519 дней, которых разводят в Канберрском университете (бородатые агамы достигают зрелости к двум годам). В распоряжении ученых было 20 самок ZZf, 40 самок ZW и 55 самцов ZZm. У ящериц определили некоторые фенотипические признаки (длину хвоста и головы, форму тела), физиологические особенности (температуру тела) и особенности поведения, на которые может влиять половая принадлежность.

Самки ZW весят больше самцов такой же длины, а хвост у них короче. Особи ZZf оказались тяжелее нормальных самок, а их хвосты длиннее самцовых. Они также «горячее» конкордантных самцов, у которых температура тела несколько выше, чем у обычных самок. Поведение агам с реверсией пола также сохраняет самцовые черты, причем более выраженные.

Ученые приготовили для ящериц несколько поведенческих тестов. Их помещали на открытую площадку и наблюдали за исследовательской активностью рептилий. Для оценки неофобии перед агамой ставили движущуюся приманку для рыбы в пластиковом сосуде. Реакция ящерицы на особь того же вида в пластиковом перфорированном контейнере позволяла судить о социальности, а готовность выбраться из укрытия на открытое место служило показателем смелости. Каждое испытание продолжалось 15 минут; ученые оценивали, как близко подходит агама к объекту, с какой скоростью движется и как долго, сколько раз поворачивает голову, через какое время выглядывает из укрытия. Исследовательская активность и смелость обычно в большей степени свойственны самцам, чем самкам ZW. Но самки ZZf во всех поведенческих тестах превзошли самцов.

Таким образом, бородатые агамы ZZf, будучи функциональными самками, сохранили многие самцовые морфологические, физиологические и поведенческие признаки, которые у значительного числа особей развиты больше, чем у конкордантных самцов; а другие обладают смесью признаков, не характерных для особей любого конкордантного пола. Перед нами новый пол, сильнее сильного.

У самцов с реверсией пола развились женские гонады, которые продуцируют женские половые гормоны. Во всяком случае, так должно быть, активность гормонов в крови ZZf не измеряли. Однако, учитывая их высокую плодовитость, можно предположить, что их эндокринные профили сходны с таковыми у истинных самок. Половые гормоны могут влиять на развитие многих признаков, которыми самцы отличаются от самок, но в данном случае этого не произошло. Результаты свидетельствуют о том, что некоторые особенности, присущие полу, особенно общая активность и смелость, зависят больше от генетических факторов, чем от половых гормонов.

У агам ZZf самая высокая среди трех полов температура тела, а чем теплее ящерица, тем она подвижнее. Эти ящерицы смелее прочих, новое их не пугает. Смелость и активность позволяют рептилиям успешнее охотиться, что создает им и репродуктивные преимущества. Возможно, именно этим объясняется более высокая плодовитость самок ZZf.

Сочетание женской репродуктивной системы с самцовыми активностью и поведением влияет на индивидуальную приспособленность ящериц и систему определения пола. В условиях, когда ящерицам угрожают хищники, смелость не всегда уместна и снижает индивидуальную приспособленность. Слишком бойких агам быстро съедят, и пол в этих популяциях будут определять хромосомы. Однако в среде, где хищников мало, смелость и активность создают репродуктивные преимущества, и частота реверсии пола может повыситься, поскольку такие особи более приспособлены, чем обычные самки. Небольшой сдвиг в соотношении полов может привести к созданию локальной популяции, в которой женская половая хромосома W потеряна и пол зависит только от температуры.

Исследователи работали только с ювенильными особями, но они считают, что поведенческие особенности с возрастом не изменятся и сохранятся у взрослых агам. Но окончательно прояснить эволюцию системы определения пола могли бы измерения частоты выживания и репродукции разных полов в естественных условиях.

1. Holleley C. E., O’Meally D., Sarre S. D., Marshall Graves J. A., Ezaz T., Matsubara K., Azad B., Zhang X., Georges A. Sex reversal triggers the rapid transition from genetic to temperaturedependent sex // Nature. N 523. P. 79-82. doi:10.1038/nature14574

2. Li H., Holleley C. E., Elphick M., Georges , Shine R. The behavioural consequences of sex reversal in dragons // Proc. R. Soc. B. 2016. N 283: 20160217. doi:10.1098/rspb.2016.0217