Клуб синхронного рытья

Коллективным поведением насекомых никого сейчас не удивишь, однако от дрозофилы мы такого не ожидали. А личинки Drosophila melanogaster, оказывается, координируют свои действия во время еды и получают от этого значительные преимущества.

Еда — чуть ли не основное занятие личинки, к которому она приступает, едва вылупившись из яйца. За четыре дня ей нужно увеличить вес в 200 раз. Чтобы оптимизировать процесс, сэкономив энергию, необходимую для поглощения и измельчения корма, личинка выделяет пищеварительные ферменты, размягчающие ткани плода, на котором она живет, или питательную среду в пробирке. Полужидкий корм имеет еще одно важное преимущество: в него можно зарыться, спрятавшись от солнечных лучей, хищников или ос-паразитоидов, которые норовят отложить свои яйца в нежное тело личинки.

Двигаясь, личинка не прекращает питаться, так как с каждым мышечным сокращением она заглатывает кусочек пищи. Глубина погружения определяется возможностью дышать. На заднем конце тела личинки расположены дыхательные трубочки, и к ним должен поступать воздух. Зарываясь в корм, она выкапывает колодец, стенки которого через некоторое время обваливаются. Тогда личинке приходится давать задний ход и начинать всё сначала.

Чем шире колодец, тем реже он осыпается; рытье будет более безопасным и эффективным, если действовать не в одиночку, а сообща рыть большую яму. Именно так и поступают личинки дрозофилы, когда их много: они объединяются в группы, которые ученые назвали кластерами, и закапываются в корм. Кластеры сохраняются, пока не прекратится доступ воздуха (рис. 1).

Этим феноменом как примером кооперативного поведения заинтересовались специалисты Виргинского университета (США) под руководством профессора Барри Кондрона (Barry Condron). Наблюдая за личинками, ученые пришли к выводу, что для координации действий им необходимы зрение и опыт [1].

В лаборатории личинки живут в пробирках, на дно которых налит слой плотной питательной среды. Вылупившись, они ползают по слою корма, разыскивая друг друга. В этих поисках им помогает феромон — две длинноцепочечные жирные кислоты [2]. Собравшись вместе, они образуют кластер — группу, в которой больше четырех особей, зарывшихся в корм более чем на половину тела. Обычно кластер в пробирке состоит из 10–100 личинок.

Феромон служит личинкам ориентиром, но не побуждает их дружно закапываться в корм. В синхронизации действий должны участвовать какие-то органы чувств. Обоняние и вкус ученые не тестировали, зато проверили, как формируют кластеры личинки мутантных линий, лишенных свето- или механочувствительности. Оказалось, что мутанты тоже образуют кластеры, но не так эффективно, как личинки дикого типа. Эффективность кластеризации определяли по числу объединившихся особей и по средней глубине, на которую они зарывались.

Нормальные личинки, которые росли в полной темноте, тоже испытывали проблемы с кластеризацией, что позволило сделать вывод о важности зрения для командной работы. Причем темнота не препятствовала роющей активности личинок как таковой, она мешала только кластеризации.

Обычные лабораторные пробирки, в которых живут мухи и личинки, оказались неудобными для наблюдения, поскольку в них был виден только один ряд личинок, ближайший к стенке, и все кластеры было невозможно учесть. Поэтому ученые устроили реалити-шоу «За стеклом», залив корм между двумя стеклами. В этот «сэндвич» помещали по 30 личинок и наблюдали за их поведением.

Наблюдения подтвердили, что личинки очень быстро формируют кластеры (рис. 2), но лишенные фоторецепторов мутанты образовывали меньше кластеров и рыли не так глубоко, как здоровые особи. Однако если кластер мутантов всё же сформировывался, то он существовал столько же, сколько объединение зрячих личинок. При этом личинки не просто рыли рядом, а синхронизировали свое поведение — чавкали в такт, двигались строем.

Что позволяло им это делать? Возможно, механорецепция — «чувство локтя», помогавшее даже незрячим особям образовывать кластеры. Но основную роль, безусловно, играло зрение. Фоторецепторы личинок в состоянии зафиксировать перемещение границы корма или изменение освещенности, которое создавали двигающиеся соседи. Однако способность к синхронизации у личинок не является полностью врожденной, они приобретают соответствующий навык в процессе развития.

Недавно Барри Кондрон и его коллеги обнаружили, что существует критический период развития, в который личинки учатся распознавать себе подобных [3]. Если в это время, со второго до середины третьего возраста, выращивать их в изоляции, а потом ссадить вместе, объединиться они не смогут. К сходному эффекту приведет и развитие в полной темноте. А если взять личинку, выращенную в одиночестве, в темноте или слепую, и подсадить ее к группе «полноценных» особей, она не вольется в коллектив.

Исследователи отмечают, что кластер — своеобразный закрытый клуб. Никакой лодырь не сможет воспользоваться усилиями его членов. Клуб живет по принципу: «Кто не работает, тот не ест».

Было показано, что благодаря зрению и обучению личинки дрозофилы кооперируются для совместного рытья, которое позволяет им и эффективно кормиться, и защищаться от врагов и внешних условий. Авторы работы отмечают, что вклад механосенсорных систем в образование кластеров еще предстоит выяснить.

Интересно, что свое мнение на этот счет представили и другие эксперты: Мэттью Льюис (Matthieu Louis), руководитель группы в Центре геномной регуляции Барселонского института науки и техники и доцент Калифорнийского университета в Санта-Барбаре (США), и его португальский коллега Гонсало де Полавия (Gonzalo de Polavieja) из Центра исследования неизвестного — Фонда Шамполимо [4]. Они вспомнили о работе профессора Киотского университета (Япония) Ёсики Курамото (Yoshiki Kuramoto), который в 1984 году предложил модель, объясняющую коллективное поведение как взаимодействие слабо связанных осцилляций.

Согласно этой модели каждая особь стремится подогнать частоту своих действий к средней частоте группы, и, если разница между отдельными частотами не слишком велика, а связь между членами группы достаточно сильна, осцилляции становятся синхронными. Предложенная Курамото модель объясняла дружные аплодисменты в зрительном зале. А Барри Кондрон с коллегами наблюдали за поведением личинок в тройках и обнаружили, что центральная особь в этих тройках синхронизирует частоту своих мышечных сокращений с частотой то левого, то правого соседа. Следовательно, связь соседей по кластеру достаточно сильна.

Льюис и де Полавия предполагают, что каждая личинка, сокращаясь, производит слабые вибрации, ощутимые в питательной среде. Другие личинки воспринимают эти вибрации с помощью механорецепторов и синхронизируют частоту сокращения согласно модели Курамото.

По мнению исследователей, было бы интересно проверить, все ли виды группы Drosophila практикуют совместное рытье. Например, D. simulans, вид, близкий D. melanogaster, не проявляет склонности к агрегации. Вероятно, различия предопределены генетически, значит, следует искать гены. Так что работы еще непочатый край.

Наталья Резник

1. Dombrovski M., Poussard L., Moalem K., Kmecova L., Hogan N., Schott E., Vaccari A., Action S., Condron B. Cooperative behavior emerges amongst Drosophila larvae // Curr. Biol. 2017.27. P. 2821–2826. DOI: 10.1016/j.cub.2017.07.054

2. Mast J. D., De Moraes C. M., Alborn H. T., Lavis L. D., Stern D. L. Evolved differences in larval social behavior mediated by novel pheromones // eLife. 2014. 3. e04205. DOI: 10.7554/eLife.04205

3. Slepian Z., Sundby K., Glier S., McDaniels J., Nystrom T., Mukherje S., Acton, S. T., Condron B. Visual attraction in Drosophilalarvae develops during a critical period and is modulated by crowding conditions // J. Comp. Physiol. A. 2015. 201. P. 1019–1027. DOI: 10.1007/s00359-015-1034-3

4. Louis M., de Polavieja G. CollectiveBehavior: Social Digging in Drosophila Larvae // Curr. Biol. 2017. 27. R1002–R1023. DOI: 10.1016/j.cub.2017.08.023